沉睡万年的辰南从神魔陵园醒来，在经历了一系列奇遇后名动四方。随着辰南来到央锦国遇到晨曦，新的冒险再次开启，在开元城大战、到死亡绝地寻找身世之谜、大战凌家只为求一个公正清明。在这一季，辰南会在探寻身世之谜的冒险当中不断搜寻雨馨的踪迹。
家住千叶县的17岁普通高中生高坂京介（中村悠一 配音）有一个14岁的妹妹高坂桐乃（竹达彩奈 配音），可是，很长一段时间以来，这个外表可爱的妹妹和自己的关系并不密切，有时甚至可以用冷淡来形容。妹妹的身上究竟发生了怎样的事情呢？终于有一天，一个关于桐乃的秘密被京介发现了。 可爱 的妹妹居然是宅系的兄控？！虽然桐乃百般否认，但事实不容狡辩。随后，原本只在妹妹身边出没的千金大小姐槙岛沙织（生天目仁美 配音）和毒舌少女五更琉璃（花泽香菜 配音）也渐渐的围绕到了京介的身边来，她们都和妹妹一样，是秋叶原系的御宅族。因为是兄控而觉得分外苦闷的桐乃，究竟会和妹控的哥哥京介发展出一段怎样妙趣横生的关系呢？
东京街头，数具男性尸体被发现，这是一场由“喰种”引发的大骚乱。大学生金木研（花江夏树 配音）原以为这一切离自己很遥远，直到一个夜里，他被自己心爱的女生袭击，原来她竟是以人肉为食的喰种。生命垂危的金木通过器官移植手术，才得以侥幸存活。而移植到金木体内的器官，来源竟然是喰种。 痊愈后，金木发现自己的身体有了某种奇怪的变化，他的一只眼睛出现喰种反应，而且他再也无法进食正常人的食物。让他感到可怕的是，他开始觉得“人类”才是满足自己食欲的对象。曾经只是一个普通人类的金木，难道从此走上狩猎人类、吞食尸体的喰种之路？
世界闻名的原子物理学家冲田彻夫（二瓶秀雄 饰）在四国山脉某处发现神秘元素“超铀”，该元素蕴含常人难以想象的能量，一旦被恶人利用制造杀人武器，将造成不可估量的后果。在返回东京的途中，冲田教授遭到秘密结社毒蝎帮绑架。得知这一消息的风见志郎（宫内洋 饰）偷偷潜入毒蝎帮所在的无人小岛，救出了教授。伤重不治的教授临死前交代风见去找他的妹妹冲田广子（森桃江 饰）寻找矿藏地图。他们一路前行，谁知毒蝎帮尾随其后。大敌当前，假面骑士V3绝不退缩！关键时刻，连假面骑士1号（藤冈弘 饰）和2号（佐佐木刚 饰）也加入战局…… 本片根据石之森章太郎的漫画原作改编。
