影片聚焦杰克·萨利与奈蒂莉一家的命运起伏，在前作的情感余波之上，深刻描绘一个家族在战火中如何成长、并共同守护血脉相连的情感纽带的历程，从而将故事推向更具张力的全新维度。此外，潘多拉的全新领域也即将揭晓——观众将首次邂逅“风之商人”这个崇尚和平的全新游牧民族，他们乘坐独特的浮空生物飞船穿梭于各部落间，交易货物、传递信息。而更具颠覆性的是“灰烬族”的登场，这个以掠夺为生、性情凶猛的族群，与大地之母爱娃之间有着深刻的矛盾。他们的出现，将撕开潘多拉不为人知的黑暗传说。当弑亲之仇与部落恩怨交织，潘多拉的命运悬于一线——在这场跨文明的复仇之战中，人类与纳威族将如何抉择，才能真正守护各自的家园与未来？
“月读”是希望与梦想交会的虚拟空间，而舞台幕布将缓缓升起，见证几位少女在此谱写短暂却珍贵的相遇篇章。不久的未来……东京的 17 岁高中生酒寄彩叶过着非常忙碌的生活，努力在打工和学业之间寻找平衡。她的纾压方式是观看很有人气的月见八千代直播，八千代管理名为“月读”的线上虚拟空间。彩叶时常光顾月读，在那里可以体验不同的人生，自由挥洒创意。她就靠着支持八千代度过空闲时间，还会玩战斗游戏赚一点外快。有一天，在回家路上，彩叶发现一根电线杆闪耀着奇异光芒，没想到电线杆里竟然凭空冒出一个可爱的宝宝。彩叶没办法随手抛弃宝宝，只好把她抱回家，眼睁睁看着她迅速长成一个跟自己同龄的少女。“你是辉耀姬吗？”这是你绝对不曾看过的辉耀姬物语。
1999年，某个东西被卡车运出了馆山市。几天后，哥斯拉登陆了馆山，特生自卫队出动与之展开了苦战。在战斗中，自卫队员家城茜（釈由美子 饰）意外害死了战友叶山二尉（森末慎二 饰），自己却侥幸活了下来，并被派去了资料科。 另一方面，日本政府在柘植真智子首相（水野久美 饰）的指挥下，召集了汤原德光（宅麻伸 饰）等科学家开始研究对付哥斯拉的G兵器。他们以在馆山冲挖掘出来的初代哥斯拉骨骼为基础，用了四年制成了机械哥斯拉——3式机龙。柘植首相辞职，由科学技术厅长官五十岚隼人（中尾彬 饰）就任新首相。同时，茜被派去了机龙队，担任机龙的操作员。 就在准备机龙测试机动时，哥斯拉又在东京湾出现了。机龙赶赴现场与哥斯拉对战，却因哥斯拉的吼声唤醒了体内的野兽灵魂，突然暴走，在城市中造成了大破坏。 为了改良机龙，汤原改变了机龙DNA计算机的碱构造，使机龙不会再受哥斯拉叫声的干扰。但由于对再次暴走的担忧，五十岚迟迟不允许出动机龙。 哥斯拉再度出现在东京湾，一路无视特生自卫队的攻击来到了品川，令城市变成了一片火海。面对如此情景，五十岚终于同意让机龙出动。 为了打败哥斯拉，机龙被送到了品川。茜也抱着必死的觉悟。机龙和茜的战斗就这样开始了。
