故事承接《鬼灭之刃 柱训练篇》。
伝説の魔城ラダン。全てを闇と化すその強大な力の前に、 相反する力を操る陽の魔戒法師と陰の魔戒法師が力を合わせ、 多くの犠牲を払いながらもその封印に成功したという。 時は流れ、ラダンの脅威はおろか、存在を覚えている者すら皆無となっていた。 ラインシティでの激闘を乗り越えた道外流牙と莉杏は、今宵もホラーを狩り続けていた。 守りし者として、人々の幸せのために。 より強くなった絆と、磨き上げられたコンビネーションで、ホラー・ヘルツバイを圧倒する2人。 その頃、ラダンの封印されている祠に歩み寄る初老の魔戒法師ゲン。 その背後に佇む謎の青年ジンガと、謎の美女アミリ。 ゲンが法剣を引き抜くと、法剣は赤ノ短剣と青ノ短剣に分離して飛び去ってしまう。 そして現れる黒い水晶の様な物体。 それこそがラダンであり、その表面に刻まれる数字は、真の覚醒へのカウントダウンだった。 ヘルツバイの魔の手から女性ユキを救った流牙と莉杏は、その夜空に赤い流星を見る。 それは飛び去った赤ノ短剣だった。 リュメの緊急召集により赤ノ短剣と青ノ短剣を探し出し、 再びラダンを封印する使命を受けた流牙と莉杏は、新たな戦いへと旅立つ。 時を同じくして、ラダンの封印が解かれるのを待っていたかの様に立ち上がる魔戒法師がいた。 その名はガルド。彼もまた短剣を探すべく、魔導具のハルナと共に行動を開始する。 果たしてラダンは甦ってしまうのか？ ガルドの真意とは？ ジンガとアミリの野望、その正体は何か？ 闇を照らす光となれ、道外流牙！ 辛く悲しい決断を乗り越えろ、莉杏！ 全ての陰我を断ち斬れ、黄金騎士ガロ翔！ 吹き荒れろ、金色の嵐！
羽柴纯一（浅沼晋太郎 配音）是一个从小到大连女孩子的手都没有碰过的宅男，能够摆脱处男的标签成为了他十六岁这一年唯一的目标。一次偶然中，纯一得知，那些看上去很不好接近的辣妹能够帮助他实现愿望。于是，纯一找到了名为八女由加奈（长久友纪 配音）的金发辣妹，跪着恳求她同自己交往。 虽然知道纯一的心中打着怎样的算盘，善良的由加奈还是答应了他的告白，两人开始了交往。起初，由加奈只当纯一是一个单纯的傻瓜，可随着时间的推移，纯一渐渐展露的优点开始吸引她的注意。与此同时，纯一亦发现，由加奈虽然看上去十分泼辣，但观念上却意外的保守。
